2024年美国癌症研究协会（AACR）年会于4月5日~4月10日在美国圣地亚哥盛大召开，本次大会的主题为“激励科学、推动进步、革新诊疗”，聚焦于肿瘤早期研究和创新进展。本期GI有约我们特邀南京大学附属鼓楼医院魏嘉教授和西安交通大学第一附属医院肿瘤内科锁爱莉教授，对本次会议中胃癌和食管癌领域的前沿进展进行深入解析，并就未来胃癌和食管癌领域的挑战和机遇进行探讨。
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魏嘉教授解读胃癌前沿进展
主任医师、博士生导师
南京大学医学院附属鼓楼医院副院长、肿瘤中心副主任
南京大学临床肿瘤研究所副所长
科技部科技重大专项首席科学家
教育部“长江学者奖励计划”青年学者
中国青年五四奖章、中国肿瘤青年科学家获得者
中国抗癌协会整合肿瘤学分会青年委员会副主任委员
中国临床肿瘤学会（CSCO）青年专家委员会副主任委员
中国青年科技工作者协会委员
中国抗癌协会青年理事会常务理事
江苏省医学会肿瘤化疗与生物治疗分会青委副主任委员
研究方向为恶性肿瘤个体化靶向/免疫治疗，主持科技部“重大新药创制”科技重大专项1项、国家自然科学基金4项。研究结果在J Natl Cancer Inst, J Clin Invest, Ann Oncol, Nat Commun, Angew Chem Int Ed Engl等国际著名杂志上发表多篇SCI文章。任BMC Cancer, Translational Cancer Research, Frontiers in Oncology等多本SCI杂志编委；主编肿瘤个体化治疗英文专著两部、中文著作三部。相关研究获教育部科技进步奖、中华医学科技奖、江苏省科学技术进步奖等省部级奖励13项。
寻求新靶点和新疗法是走出胃癌治疗困境的必经之路，请您帮忙解析本次大会有哪些新的亮点值得关注？
魏嘉教授：本届AACR中，我们非常振奋地看到胃癌领域又涌现出了非常多的创新研究成果，涵盖抗体偶联药物（ADC）、免疫/靶向双特异性抗体药物、疫苗疗法（HER2多肽疫苗HER-Vaxx，IMU-131）、免疫球蛋白样转录子4（ILT4）单抗疗法、溶瘤重组病毒疗法（RC402）等多个前沿领域[1-5]，针对这些前沿疗法的开发有望给未来晚期胃癌治疗疗效的提升带来更多全新的选择。
首先是ADC疗法。本届会中我们看到了来自TROP2 ADC药物SKB264单药后线治疗晚期胃癌的二期临床数据[1]。SKB264后线治疗晚期胃癌取得了22%的客观缓解率（ORR）和80.5%的疾病控制率（DCR），以及7.5个月的缓解持续时间（DoR），表明SKB264在晚期胃癌后线中具有一定的潜在治疗价值。目前SKB264单药≥3线治疗晚期胃癌的三期研究正在开展，我们非常期待后续的研究结果。
第二个值得关注的是一款国产的同时靶向PD-1和CTLA-4的免疫治疗双特异性抗体。本届AACR报道了COMPASSION-15中卡度尼利联合化疗一线治疗晚期胃癌的三期临床的期中研究分析数据[2]。结果显示，在 意向治疗人群（ITT）中总生存期（mOS）从化疗的10.8个月提高到联合卡度尼利单抗的15个月，ORR也从48.9%提高到65.3%，DoR也从4.4个月提高到8.8个月。
同样是双特性抗体，会中还报道了claudin 18.2/CD3的双特性抗体LNF2007治疗claudin18.2（CLDN18.2）阳性胃癌的前期数据[3]。此外，还包括新靶点ADC药物，如靶向CDH17 ADC[4]、靶向cMET ADC等的早期临床数据，以及HER3/cMET双特异性抗体ADC药物的前期临床数据[5-7]等，非常值得期待。
此外，学术界对肿瘤治疗性疫苗的兴趣日增。在本次会议上，还介绍了针对HER2 B细胞的疫苗。众所周知，HER2疫苗已在其他实体肿瘤治疗中有所报道。本届会议中关于胃癌临床研究的数据揭示，HER2 B细胞疫苗与化疗联合应用使42%的患者显示OS获益，同时，在患者体内也观察到了IgG抗体反应和抗体依赖性细胞介导的细胞毒作用（ADCC）效应[8]。值得一提的是，对于HER2阳性胃癌的患者来说，全程管理中如何排兵布阵，可能是我们后续的一个挑战的方向。
我们还看到了一些新的疗法，包括抗免疫球蛋白样转录因子4（ILT4）单克隆抗体MK4830和溶瘤重组病毒（RC402）免疫治疗晚期实体瘤在晚期实体瘤的初步疗效，也在本次AACR中做了报道[9-10]，值得持续关注。
请您结合AACR大会的热点与前沿进展谈谈胃癌免疫治疗疗效预测的生物标志物探索新进展？
魏嘉教授：胃癌是一个高度异质性的肿瘤，所以针对胃癌的药物治疗，无论是靶向治疗还是免疫治疗年代，我们都期待有更多的Biomaker来预测治疗疗效、筛选优势治疗人群。目前已知的与抗PD-1治疗相关的疗效预测生物标志物包括PD-L1表达水平、微卫星不稳定性（MSI）、肿瘤突变负荷（TMB）等。除此外，本届AACR会中还报道了多项针对胃癌免疫治疗生物标志物的研究探索[6-9]，可能为晚期胃癌个体化免疫治疗提供更多的线索和机遇。
其中，二期KEYLargo研究报道了肿瘤NLRP3-HSP70信号是介导抗PD-1耐药的重要介质，有望为临床抗PD-1治疗耐药策略提供更多线索[11]。研究人员在HER2阴性晚期胃癌患者评估帕博利珠单抗和卡培他滨/奥沙利铂（CAPOX）治疗。在8天的导入期中使用帕博利珠单抗单药治疗并收集血液和肿瘤组织样本，以确定哪些肿瘤微环境的免疫介导改变与抗PD-1免疫治疗耐药性相关，基于研究的Biomaker分析，显示CD8+ T细胞的升高和有效性明显相关，而PMN-MDSC细胞水平的升高，和患者没有治疗反应具有密切相关性。此外，研究还检测了患者基线NLRP3表达活性，而NLRP3是在免疫学机制上可以抑制MDMC的招募，具有上调MHC（主要组织相容性复合体）的功能，因此基线NLRP3的水平也和帕博利珠单抗/CAPOX治疗的耐药明确的相关（P=0.001）。
另一项研究则探索了帕博利珠单抗治疗胃癌队列中临床结果与接触蛋白-4（contactin-4, CNTN4）表达之间的关系[12]，发现，当根据TCGA分子亚型对肿瘤组织进行分类时，与治疗应答患者相比，基因组稳定（GS）型和染色体不稳定（CIN）型在免疫治疗不应答者中观察到更多且预后较差，CIN和GS型胃癌患者中也观察到更高的CNTN4表达和较低的CD274表达。且CNTN4高表达患者较低表达患者的整体OS（HR=2.15, P=0.078 ）和PFS（HR=3.303, P=0.0008）更差。这提示我们，CNTN4是胃癌患者对帕博利珠单抗治疗反应不良的潜在生物标志物。且值得一提的是，抗CNTN4抗体GENA-104A16已处于临床研究申请（IND）提交阶段，能否成功转化成药，值得进一步跟踪。
此外，肿瘤微环境中免疫细胞的种类和数量也可能影响免疫治疗的效果。本次会议中，我们报道的SHARED研究通过对基线肿瘤活检和治疗后手术组织进行二代测序（NGS）和细胞计数（CyTOF）发现，CD8+ T细胞和CD4+中央记忆T细胞似乎可以作为局部晚期胃癌围手术期抗PD-1疗法联合同步化放疗（cCRT）治疗的预测性生物标志[13]。另一项研究报道细胞外基质（ECM）中胶原特性与免疫检查点抑制剂治疗反应显著相关，发现免疫治疗应答者的胶原波动性和纤维方向变化有所减少（P＜0.05）[14]。
整体上，随着生物信息学和计算生物学的发展，我们可以利用更多工具如大数据、人工智能和深度学习等来分析大量的基因组和转录数据，来寻找新的生物标志物，将对肿瘤免疫治疗的发展起到更为重要的促进作用。我们期待这些新的工具能在三期临床研究中做更多层面的分析，为生物标志物的应用带来更高级别的科学证据。
结合您的临床实践和科研经历，谈谈胃癌治疗领域还存在哪些机遇和挑战？
魏嘉教授：基于胃癌免疫微环境负性调控机制和特异性调控靶点，开发新型干预策略等给我们提供了一些机遇，也成为我们的研究方向之一。
针对难治性肿瘤类型，例如胃癌伴随的腹膜和骨骼转移，我们的研究揭示了在这类特殊的转移癌患者中，他们的免疫微环境内如肿瘤相关巨噬细胞（TAM）、髓源性抑制细胞（MDSC）以及某些独特亚型的中性粒细胞等因素，可能是限制现有胃癌免疫治疗效果的关键。因此，我们正在探索针对这些独特靶点的联合治疗策略。在研究腹膜转移的早期阶段，我们进行了腹腔内注射IL-33的试验，并观察到这一局部用药能够激活炎症性免疫微环境。此外，此策略对巨噬细胞也产生了调节效果。我们的临床前研究进一步证实了IL-33与抗TAM治疗联合应用在胃癌腹膜转移中具有协同效果[15]。
我们还观察到，在胃癌中，抑制性免疫微环境的形成与DKK1的高表达相关。这表明DKK1是介导免疫逃逸的一个重要靶点，我们正在探究DKK1调节免疫微环境的机制。值得一提的是，在临床实验中，DKK1联合PD-1抑制剂和化疗作为一线胃癌治疗，也显示出了初步的积极结果，进一步证明了基础研究转化的价值[16]。
今年AACR会议还特别报道了关于DKK1和胃癌骨转移模型的研究。我们发现，胃癌骨转移中存在一种特殊的抗中性粒细胞群体会限制免疫治疗的功效。因此，如何联合靶向这些特殊细胞亚群并解除它们的抑制作用，以提高抗肿瘤治疗的效果，是我们未来研究的一个重要方向。
在精准靶向治疗领域，还有很多靶点显示出了良好的应用场景，包括 FGFR、Claudin18.2、c-MET 等驱动基因突变或扩增等。未来基于基础机制探索,进一步开发精准的免疫联合治疗策略、筛选获益优势人群、克服免疫治疗原发和继发耐药等是我们的探索方向。此外,我们还看到新型免疫治疗产品、原位疫苗、新抗原疫苗、靶向微环境的通用型疫苗、溶瘤病毒等新型治疗方法在胃癌领域拥有一定的应用前景，我们也期待这些新的疗法在临床上更多的一些数据支持，为胃癌的患者带来更多治疗新的希望。
锁爱莉教授解读食管癌前沿进展
主任医师，肿瘤内科副主任，教授，博士生导师
美国Emory大学访问学者
中国抗癌协会食管肿瘤整合康复专委会常委
中国抗癌协会肿瘤胃病学专委会常委
中国抗癌协会整合肿瘤肾脏病专委会委员
陕西省抗癌协会化疗专委会青委主任委员
陕西省抗癌协会老年肿瘤外科专委会副主任委员
陕西省抗癌协会安宁疗护专委会副主任委员
主持国科金面上项目2项，一作/通讯作者SCI论文20余篇，IF>10的10余篇，授权国家发明专利3项
本次大会公布了KEYNOTE-590研究关于循环肿瘤DNA（ctDNA）动态监测的疗效预测价值，请您结合相关数据谈谈ctDNA在食管癌免疫治疗中的临床实践价值有哪些？您对未来探索方向有哪些期待？
锁爱莉教授：免疫检查点抑制剂作为一种新的治疗手段，在一些难治性肿瘤中表现出持久的应答率而在临床实践中广泛应用，并逐步改变了食管癌的治疗模式。近年来，如循环肿瘤DNA（ctDNA）等标志物检测技术的发展也为食管癌的治疗带来了新的机遇，目前ctDNA作为标志物在诊断、疗效预测、预后及肿瘤动态监测中已获得指南推荐，但在食管癌中仍缺少高级别证据。
首先值得一提的是，本届AACR会中报道的一项基于KEYNOTE-590研究人群开展的探索性研究，利用ctDNA的血浆全基因组测序（pWGS）和全外显子测序（pWES）对接受帕博利珠单抗+化疗或单独化疗治疗后疾病进展的晚期食管癌患者进行肿瘤分子动态监测[17]，为免疫治疗疗效预测提供了一种基于液体活检的新思路。
在这项探索性分析中，研究者收集了患者在基线（BL）、治疗缓解期（第5周期，C5），以及PD（停药期，D）时的游离DNA（cfDNA）样本。通过量化cfDNA中的肿瘤非整倍体性，使用低通量pWGS计算ctDNA负荷（ctDNA肿瘤分数，TF），对所有TF >1.5%的样本进行了高深度pWES，并通过最大体细胞等位基因频率（MSAF）估算pWES的ctDNA负荷，以及使用Spearman相关系数r评估TF与MSAF的关联。
最终共有108例患者在BL时、C5期和D时都有可用的血浆样本，包括帕博利珠单抗+化疗组的59例；化疗组的49例，其中共94例患者的样本通过pWGS确认TF >1.5%，并进行了pWES。结果表明：当ctDNA负荷足够时（TF ≥2.5%），基于pWES进行疗效监测是可行的。ctDNA负荷动态与基线和停药后的高疾病负荷一致，与影像学上的缓解/疾病进展的判定具有一致性。这些研究结果提示，ctDNA作为监测免疫治疗疗效的标记物具有一定优势，值得进一步研究。
但就目前而言，基于ctDNA的监测受限较多，比如研究平台和技术的不统一会造成结果一致性较差，且阈值尚缺乏共识，会进一步阻碍研究结果向临床实践的推广，因此相关临床应用仍存在挑战。除了基于ctDNA的疗效预测，免疫细胞与肿瘤微环境之间的相互作用、微生物标志物等也是近年来的研究热点，我们期待看到前瞻性研究的开展以充分验证临床可行性。
免疫治疗已在局部晚期阶段进行广泛的探索，本次会议公布的几项预测新辅助免疫治疗生物标记物带给我们什么启示，未来应该怎样去筛选新型食管癌免疫治疗生物标记物？
锁爱莉教授：近年来，标志物检测技术的发展为生物标志物的探索提供了新的机遇。但由于目前免疫治疗疗效预测标志物的研究主要集中在晚期食管癌临床试验中，已经得到验证的生物标记物是否能运用到围手术期治疗中，是另一个需要探索的重要问题。本届会中报道的几项关于食管癌免疫新辅助治疗疗效预测相关生物标志物的研究成果，带给了我们更多的临床思路，内容涵盖针对新辅助免疫化疗、新辅助免疫放化疗、以及新辅助治疗术后复发风险预测的生物标志物的研究成果。
首先值得关注的是针对新辅助免疫化疗（NAI）的两项研究探索[18-19]，可能为食管癌围手术期疗效预测提供一些思路。在浙江大学医学院附属第一医院的一项研究中，研究者通过分析局部晚期食管鳞状细胞癌（ESCC）患者接受新辅助免疫化疗（NAI）治疗前后肿瘤微环境（TME）的变化，来识别对NAI治疗具有耐药性的患者，并找出了部分预测生物标志物和潜在靶点[18]。研究者基于65例接受新辅助抗PD-1抗体和铂类药物化疗的局部晚期ESCC患者的DNA和RNA样本，比较分析NAI前后TME特征，发现：对NAI治疗反应不佳的患者，癌相关成纤维细胞和成纤维细胞显著上调，而CD4+ T细胞和内皮细胞表现出下调，TIGIT在新辅助免疫治疗后趋于上调。而在NAI治疗缓解的患者中，活化B细胞、T细胞、髓样树突细胞显著上调，同时观察到免疫抑制特征如2型辅助T细胞、调节性T细胞和CAFs显著下调。这表明，TME在新辅助治疗过程中的动态重塑可能会影响治疗效果，为未来通过前瞻性临床研究进一步验证提供了基础，可能对未来的治疗策略选择和个体化治疗具有重要指导意义。另一项研究则报道了，TRAIL（TNF相关凋亡诱导配体）表达在ESCC的NAI治疗中的疗效预测价值[19]。研究者中基于40例ESCC患者的组织样本进行前瞻性收集，根据对新辅助免疫化疗NAI的病理反应将患者分为“反应者”和“非反应者”组。通过RNA测序等实验方法，发现在治疗前，非反应者肿瘤细胞中TRAIL的高表达与T细胞功能障碍相关，抑制了T细胞的激活。TRAIL表达与较差的生存期相关，且预测ESCC对NAI反应的准确性高于PD-L1表达。
还有学者报道了一种基于空间多重组织成像技术来预测放疗联合免疫治疗在ESCC新辅助治疗疗效的前沿视角[20]。研究人员对新辅助免疫放疗前后的5例反应者和5例非反应者的样本进行了包含28种标记物的多重组织成像分析。通过无监督聚类分析定义了20种细胞类型，并用Scimap计算了不同细胞类型间的距离。结果显示，无论是反应者还是非反应者，治疗后CD4+ T细胞、CD8+ T细胞、细胞毒性CD8+ T细胞和M1型巨噬细胞都有所增加，但只有在反应者中Tregs数量减少且与癌细胞的距离增加。
在ESCC中，尽管新辅助免疫治疗显示出潜力但术后复发仍是挑战。除了新辅助治疗期间的疗效预测探索，一项研究还探索了免疫新辅助治疗术后复发患者的免疫微环境（TIME）特征并开发了一种具有独立预测价值的、名为“TIS（TIME-based signature）”的复发风险预测的模型[22]。研究者通过分析51例患者的TIME特征，特别是CD8+细胞、巨噬细胞在完全病理反应（pCR）和部分病理反应（MPR）患者中的分布差异。利用机器学习技术，选出CD8+PD1-、CD4+Foxp3+、CD8+CD45RO+和M1型巨噬细胞等免疫标志作为预测无复发生存期（RFS）的关键TIME特征，并据此开发了一个基于TIME的签名（TIS）用于预测新辅助ICB治疗的预后。研究结果显示，TIS能有效将患者分为高、低风险组，其中低风险组表现出更长的RFS，且TIS可作为预测RFS和总生存期（OS）的独立因子。即使在pCR患者中，TIS也能识别出更易早期复发的高风险个体。
整体上，我们可以看到，目前食管癌中很多潜在标志物都具有可探索的空间，但这些标志物的应用都尚未达成临床共识，鉴定并充分验证可靠的疗效预测标志物仍具有挑战性，未来我们或许能从多个维度对更大的队列进行多种标记物的前瞻性、个性化探索，可能会成为解决标志物研究的趋势和方向。
目前食管癌的精准治疗靶点是相对缺乏的，您觉得食管癌的精准治疗之路的难点和机会在哪里？结合AACR相关研究，谈一谈其他新兴起的靶点药物在食管癌的可能性。
锁爱莉教授：整体而言，食管癌作为消化道恶性肿瘤，在全球发病率和死亡率都相当高。尽管靶向治疗和免疫治疗领域取得了一些令人欣慰的进展，但整体预后仍不尽如人意。在食管癌精准治疗的探索中，我们面临着若干难点。
首先是靶点发现的困难，食管癌的分子特性复杂多变，已知的可供靶向的分子标志相对有限。本届会议中，来自中山大学肿瘤中心的一项研究揭示了FGFR2+癌症相关成纤维细胞对ESCC癌症干细胞扩增的功能[23]，有可能提供潜在的治疗靶点。
其次是食管癌免疫治疗的疗效瓶颈问题，即使某些治疗策略初步显示出积极效果，但提高治疗效果的上限仍然是一大挑战。本届会议中，中国科学院杭州医学研究所的一项研究提示，近红外光触发的肿瘤焦亡可能增强食管癌的PD-1免疫治疗疗效[24]，诸如此类的探索可能会进一步增强免疫治疗的疗效，我们也期待更多这种方向的探索成果公布。
最后值得一提的是，食管癌治疗中耐药性问题不可避免，许多患者在接受治疗后可能会发展出对药物的耐药性，后续治疗选择有限。本届会中还有些新型疗法数据的公布，包括靶向B7-H3和HER3 ADC、EGFR/cMet双特异性ADC等治疗晚期实体瘤的前期研究数据公布[25-27]，我们非常期待这类新策略可能为食管癌治疗开辟新天地，带来更佳的治疗效果，同时克服耐药性问题。
未来继续发掘新的生物标志物可以帮助精确识别哪些患者将从特定治疗中受益，个性化治疗方案的制定因而成为可能。总而言之，食管癌的精准治疗虽然面临挑战，但随着科学研究的进展和新技术的应用，我们有理由相信，未来会有更多的治疗选择出现，为食管癌患者提供更加有效的治疗方案。
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审批编号：MI-PD1-5797-CN
过期日期：9/30/2024
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